El uso habitual del GPS afecta negativamente a la memoria espacial durante la navegación autoguiada

Luisa Dahmani yVerónica D. Bohbot (Scientific Report)

Abstracto

Los dispositivos y aplicaciones de navegación con sistema de posicionamiento global (GPS) se han vuelto omnipresentes en la última década. Sin embargo, no está claro si el uso del GPS afecta a nuestro propio sistema de navegación interno, o a la memoria espacial, que depende fundamentalmente del hipocampo. Evaluamos la experiencia de GPS a lo largo de la vida de 50 conductores habituales, así como varias facetas de la memoria espacial, incluido el uso de estrategias de memoria espacial, el mapeo cognitivo y la codificación de puntos de referencia mediante tareas de navegación virtual. Primero presentamos resultados transversales que muestran que las personas con mayor experiencia de GPS a lo largo de la vida tienen peor memoria espacial durante la navegación autoguiada, es decir, cuando se les exige navegar sin GPS. En una sesión de seguimiento, 13 participantes fueron evaluados nuevamente tres años después de la prueba inicial. Aunque la muestra longitudinal fue pequeña, observamos un efecto importante del uso del GPS a lo largo del tiempo, por el cual un mayor uso del GPS desde la prueba inicial se asoció con un declive más pronunciado en la memoria espacial dependiente del hipocampo. Es importante destacar que descubrimos que quienes usaban más el GPS no lo hacían porque sintieran que tenían un sentido de orientación deficiente, lo que sugiere que el uso extensivo del GPS conducía a un deterioro de la memoria espacial, y no al revés. Estos hallazgos son significativos en el contexto de la creciente dependencia de la sociedad del GPS.

Introducción

Cuando nos desplazamos por un nuevo entorno, debemos prestar atención a nuestro entorno y actualizar nuestra posición mediante nuestro propio sistema de navegación interno para poder llegar a nuestro destino. El uso del GPS elimina estos requisitos y hace que la navegación sea menos exigente a nivel cognitivo. De hecho, las personas que recorren determinadas rutas utilizando el GPS obtienen menos conocimientos sobre dichas rutas en comparación con las personas que recorren las mismas rutas sin ayuda, utilizando un mapa o después de ser guiadas por un experimentador 1 , 2 , 3 , 4 , 5 . Sin embargo, ningún estudio ha analizado si el uso del GPS tiene efectos a largo plazo en nuestro sistema de navegación interno, cuando se nos exige que encontremos nuestro camino sin una ayuda de navegación.

Cuando navegamos sin GPS en un nuevo entorno, hay dos estrategias de navegación que podemos utilizar que dependen de sistemas cerebrales separados. Una es la estrategia de memoria espacial e implica aprender las posiciones relativas de puntos de referencia y sirve para formar un mapa cognitivo del entorno 6 , 7 . Esta estrategia se basa críticamente en el hipocampo 6 , 8 , 9 , 10 , 11 , una región del cerebro muy involucrada en la memoria episódica 12 y la memoria relacional 13 . La otra estrategia es la estrategia de estímulo-respuesta e implica aprender una secuencia de respuestas motoras (p. ej., girar a la izquierda) desde posiciones específicas (p. ej., siguiente esquina). El aprendizaje de estímulo-respuesta se basa críticamente en el núcleo caudado 14 , 15 , una región del cerebro también responsable del aprendizaje de hábitos (p. ej., aprender a andar en bicicleta) 16 , 17 . Esta estrategia conduce a un comportamiento más rígido y nos permite navegar en «piloto automático» en rutas que recorremos con frecuencia. Nuestras tareas nos permiten medir varias facetas de la navegación, incluyendo el grado de uso de la estrategia de navegación (las personas pueden usar la misma estrategia pero confiar en ella en diferentes grados), el aprendizaje (qué tan rápido las personas aprenden acerca de un nuevo entorno), el mapeo cognitivo, la codificación y dependencia de puntos de referencia, y la flexibilidad/rigidez. Las estrategias de memoria espacial y estímulo-respuesta son distintas ya que dependen de redes neuronales separadas y demuestran una doble disociación, en el sentido de que lesionar el circuito neuronal de memoria espacial perjudica la memoria espacial pero preserva el aprendizaje estímulo-respuesta, mientras que lesionar el circuito neuronal estímulo-respuesta perjudica el aprendizaje estímulo-respuesta pero preserva la memoria espacial 11 , 15 , 18 , 19 , 20 , 21 , 22 , 23 , 24 , 25 . Por lo tanto, la navegación es un proceso amplio que incluye dos métodos distintos: aprendizaje y memoria espacial y aprendizaje y memoria estímulo-respuesta.

El uso del GPS implica seguir instrucciones sensoriomotoras paso a paso, lo que es similar a aprender asociaciones estímulo-respuesta (p. ej., girar a la derecha en la siguiente intersección, girar a la izquierda en 500 m). En un estudio transversal, buscamos determinar si las personas con mayores hábitos de GPS dependen más de las estrategias de estímulo-respuesta y menos de las estrategias de memoria espacial cuando se les exige que naveguen sin GPS, y si tienen peores habilidades de mapeo cognitivo y codificación de puntos de referencia. Luego realizamos un seguimiento de tres años en el que volvimos a evaluar a un pequeño subconjunto de participantes. Esta sesión longitudinal sirvió para investigar si el uso del GPS tiene un impacto negativo en las diversas facetas de la memoria espacial a lo largo del tiempo.

Métodos

Participantes

Sesenta adultos jóvenes sanos de entre 19 y 35 años participaron en el estudio transversal. Los participantes debían ser diestros y no tener antecedentes de trastornos neurológicos o psiquiátricos, ni de abuso de alcohol o drogas. Además, no debían tener antecedentes de traumatismo craneal seguido de pérdida de conciencia. En el momento del reclutamiento, los participantes debían ser conductores locales habituales, definidos como conducir al menos 4 días a la semana en Montreal, Canadá. No teníamos requisitos para el uso de GPS, ya que la mayoría de los participantes usaban GPS al menos una vez a la semana. Para reducir la posible influencia de valores atípicos, excluimos a los individuos con valores a tres desviaciones estándar de la media. Elegimos este umbral conservador ya que nuestra muestra estaba compuesta por adultos jóvenes sanos. Se encontró un valor atípico en términos de experiencia de GPS a lo largo de la vida. No se encontraron valores atípicos en términos de los otros hábitos de GPS que medimos, es decir, horas de uso de GPS desde la prueba previa, sensación de dependencia de GPS o confianza en GPS (ver la sección Cuestionarios). De las 60 personas que participaron, se excluyeron diez: seis no eran conductores habituales, dos no estaban motivados y no aprendieron o no completaron las tareas, uno era ambidiestro y uno era un caso atípico en términos de experiencia de GPS en la vida. Se incluyeron cincuenta participantes en el estudio transversal (18 mujeres, 32 hombres; edad media: 27,6 ± 4,5 años; consulte la Tabla  1 para obtener información demográfica). Los 50 participantes fueron invitados a una sesión de seguimiento a largo plazo. Esta sesión no fue planificada y, por lo tanto, los participantes no habían acordado inicialmente regresar para un seguimiento. Dado que la muestra estaba compuesta principalmente por estudiantes universitarios, muchos participantes no estaban disponibles o se habían mudado de la ciudad tres años después de la prueba inicial y, por lo tanto, un pequeño subconjunto de 13 participantes (4 mujeres, 9 hombres; edad media: 28,46 ± 3,93 años; Tabla  1 ) regresaron para una evaluación de seguimiento (retraso medio entre la prueba previa y posterior = 3,23 ± 0,50 años). Los hombres y las mujeres no difirieron en ninguna de las medidas GPS. Un participante en el estudio transversal no realizó el CSDLT debido a la falta de tiempo. Al inicio, la muestra longitudinal no difirió de los participantes restantes en la muestra transversal en términos de demografía, variables GPS, SBSOD o variables de navegación (pruebas t de muestras independientes: todas las pruebas Bootstrap BCa 95% IC cruzaron 0; prueba de Chi-cuadrado para la diferencia en la proporción de hombres y mujeres: p  > 0,05). El Comité de Revisión Institucional del Instituto Universitario de Salud Mental de Douglas aprobó el estudio y toda la investigación se llevó a cabo de acuerdo con sus pautas y normas. Se obtuvo el consentimiento informado de todos los participantes.

Tabla 1 Datos demográficos de los participantes y puntuaciones medias de las pruebas neuropsicológicas en la prueba inicial.

Tareas de navegación virtual

En este estudio, utilizamos dos tareas de navegación virtual, desarrolladas con el kit de desarrollo Unreal Tournament 2003 (Epic Games, Raleigh, Carolina del Norte).

Tarea de aprendizaje de discriminación espacial concurrente (CSDLT)

El CSDLT es un análogo humano virtual de una tarea desarrollada para ratones 26 . La tarea consiste en un laberinto radial de 12 brazos que está rodeado por un rico paisaje y puntos de referencia ambientales, como una cadena montañosa, árboles, pirámides, un estanque, etcétera (Fig.  1A ). Se ha demostrado que esta tarea es sensible a la actividad fMRI BOLD y la materia gris en el hipocampo 27 , 28 , 29 , 30 . Hay dos etapas en la tarea: una etapa de aprendizaje (Etapa 1) y una etapa de prueba (Etapa 2).

Figura 1
Figura 1

Tareas de navegación virtual. ( A ) La tarea de aprendizaje de discriminación espacial concurrente (CSDLT) consiste en un laberinto radial de 12 brazos rodeado de puntos de referencia. Los caminos se dividen en seis pares de caminos. En la etapa de aprendizaje (izquierda), a los participantes se les presenta cada par y tienen que aprender qué caminos contienen un objeto, utilizando una estrategia de memoria espacial o una estrategia de estímulo-respuesta. Una vez que los participantes aprenden la tarea hasta el criterio, son llevados a la etapa de prueba (derecha), donde los caminos se recombinan en nuevos pares de caminos adyacentes. Sin embargo, los objetos permanecen en los mismos caminos. Aquellos que usaron una estrategia de memoria espacial durante el aprendizaje cometen menos errores, ya que aprendieron la relación espacial precisa entre los brazos objetivo y los puntos de referencia. Aquellos que usaron una estrategia de estímulo-respuesta cometen más errores, ya que la acción motora que aprendieron los llevará al camino incorrecto cuando se les presente el estímulo aprendido. ( B ) El laberinto virtual 4 en 8 (4/8 VM) consiste en un laberinto radial de 8 brazos rodeado de puntos de referencia. En la Parte 1, cuatro de los caminos están bloqueados y cuatro están abiertos. Los participantes tienen que recuperar objetos al final de los caminos abiertos. En la Parte 2, se eliminan las barreras. Los participantes tienen que evitar los caminos que visitaron en la Parte 1 para recuperar los objetos restantes. Pueden aprender las ubicaciones de los objetos utilizando una estrategia de memoria espacial o una estrategia de estímulo-respuesta. Una vez que los participantes aprenden la tarea según el criterio, se los lleva a una etapa de prueba, donde se levanta una pared alrededor del laberinto que oculta los puntos de referencia. Las personas que utilizaron una estrategia de memoria espacial durante el aprendizaje cometen más errores que las personas que utilizaron estrategias de estímulo-respuesta, ya que ya no pueden utilizar puntos de referencia para encontrar los caminos objetivo.

Etapa 1: Los 12 caminos se bifurcan alrededor de una plataforma central. Al final de cada uno de los 12 caminos, hay una escalera que baja a un pozo, donde se puede encontrar un objeto en algunos de los caminos. Los caminos se dividen en seis pares de caminos adyacentes que se presentan por separado. En una prueba, los participantes comienzan en la plataforma central y se enfrentan a cada par de caminos, uno después del otro, en un orden pseudoaleatorio. Cuando se enfrentan a un par de caminos, tienen que bajar por uno de ellos. Solo uno de ellos contiene un objeto. Los participantes pueden aprender la ubicación de los objetos utilizando una estrategia de memoria espacial dependiente del hipocampo, donde aprenden la relación espacial precisa entre el camino objetivo y un punto de referencia/característica en el fondo (p. ej., «El camino objetivo está un poco a la derecha de las pirámides»), o una estrategia de estímulo-respuesta, donde aprenden una acción motora (p. ej., «Tengo que ir a la izquierda») en respuesta a un estímulo (p. ej., «Cuando veo las pirámides»). Los participantes recorren los distintos pares de caminos hasta alcanzar un criterio de aprendizaje de 11/12 opciones correctas en dos intentos consecutivos. Aunque los participantes pueden alcanzar el criterio de aprendizaje de forma temprana, realizamos un mínimo de seis intentos para todos los participantes.

Etapa 2: Una vez que los participantes aprenden la ubicación de los objetos, se les dan dos ensayos de prueba. Aquí, los caminos se recombinan en nuevos pares de caminos adyacentes, de modo que la perspectiva cambia en comparación con los ensayos de aprendizaje. Por ejemplo, el camino n.º 3, presentado anteriormente con el camino n.º 4 (Fig.  1A , izquierda), ahora se presenta con el camino n.º 2 (Fig.  1A , derecha). Solo se muestran cuatro pares de caminos recombinados en cada ensayo de prueba, ya que la recombinación debe realizarse de modo que los nuevos caminos adyacentes solo contengan un objeto. Los objetos permanecen en los mismos caminos que antes. La puntuación máxima para cada ensayo de prueba es cuatro. Aquellos que utilizaron una estrategia de memoria espacial para aprender la ubicación de los objetos cometerán menos errores, ya que aprendieron la relación espacial precisa entre los caminos objetivo y los puntos de referencia. Por otro lado, las personas que utilizaron una estrategia de estímulo-respuesta durante el aprendizaje cometerán más errores, ya que la acción motora que aprendieron los llevará al camino incorrecto cuando se les presenten los estímulos aprendidos (ver ejemplo en la Fig.  1A ). Por lo tanto, se considera que aquellos que cometen pocos errores en los ensayos de prueba (rendimiento en la prueba 1 y 2 combinadas) han utilizado una estrategia de memoria espacial durante el aprendizaje. También investigamos el rendimiento en ensayos de prueba individuales, ya que capturan diferentes efectos: ambos ensayos prueban el nivel de uso de la estrategia de memoria espacial, sin embargo, la segunda prueba de prueba prueba además la flexibilidad para aprender de los errores de uno en la prueba 1. Las personas generalmente aprenden de sus errores en la primera prueba de prueba y obtienen mejores resultados en la segunda prueba de prueba, como lo demuestra una puntuación significativamente más alta en la prueba 2 en comparación con la prueba 1 ( prueba t pareada : (48) = 4,16, diferencia de medias = 0,73, Bootstrap BCa 95% IC [0,40, 1,10]). Por lo tanto, no mejorar el rendimiento en la segunda prueba de prueba indica rigidez, un sello distintivo del aprendizaje estímulo-respuesta.

Las variables dependientes fueron las siguientes: Número de ensayos hasta la puntuación de criterio y de sonda (en el primer ensayo, segundo ensayo y ambos ensayos combinados).

Laberinto virtual 4 contra 8 (4/8 VM)

Esta tarea se diseñó a partir de una tarea de laberinto utilizada en roedores 31 . Similar al CSDLT, se compone de un laberinto radial rodeado de un paisaje y puntos de referencia, como montañas, árboles y rocas (Fig.  1B , izquierda). Esta tarea es sensible a la actividad fMRI BOLD y a la materia gris en el hipocampo 32 , 33 . El laberinto radial se compone de ocho caminos que divergen alrededor de una plataforma central. Al final de cada camino, una escalera conduce a un pozo. Cada prueba tiene dos partes:

Parte 1: Cuatro de los ocho caminos están bloqueados por barreras, mientras que los otros cuatro son accesibles. Los participantes tienen que recorrer los cuatro caminos accesibles y recuperar un objeto ubicado en el hoyo al final de estos caminos. Se les pide que memoricen la ubicación de los caminos que contienen los objetos. Una vez que lo hayan hecho, se les lleva a la Parte 2.

Parte 2: Todos los caminos se vuelven accesibles y los participantes tienen que visitar los brazos restantes para recuperar los objetos. Por lo tanto, tienen que evitar los caminos que visitaron en la Parte 1. Los participantes pueden resolver esta tarea utilizando una estrategia de memoria espacial, donde aprenden la relación espacial entre el camino objetivo y un punto de referencia (por ejemplo, «los objetos están ubicados en los caminos a la izquierda de la gran roca y a la derecha del árbol»), o una estrategia de estímulo-respuesta, donde aprenden una serie de acciones motoras en respuesta a un estímulo (por ejemplo, «desde la posición inicial, tengo que tomar el camino recto y luego saltar un camino a la derecha»).

Los participantes tenían que aprender la tarea según el criterio; tenían que encontrar los objetos en la Parte 2 sin cometer errores en al menos un ensayo. Administramos un mínimo de tres ensayos, independientemente de cuándo los participantes alcanzaron el criterio de aprendizaje. Después, administramos un ensayo de prueba, donde la Parte 1 es la misma que en los ensayos de aprendizaje. En la Parte 2, se levanta una pared alrededor del laberinto, bloqueando la vista de los participantes de los puntos de referencia (Fig.  1B , derecha). Aquí, las personas que usaron una estrategia de memoria espacial durante el aprendizaje cometerán más errores, ya que ya no pueden usar los puntos de referencia para encontrar los caminos objetivo. La prueba es, por lo tanto, una medida de la dependencia de los puntos de referencia. Al final de la tarea, pedimos a los participantes que dibujen un mapa del laberinto para evaluar su mapa cognitivo del entorno 34 . Aquí, asignamos un punto por cada punto de referencia dibujado y un punto por cada punto de referencia que se colocó correctamente. Luego, administramos un informe verbal, donde pedimos a los participantes que describan cómo resolvieron la tarea a lo largo de los ensayos. El informe verbal sirve para determinar las estrategias de navegación que utilizaron los participantes. El experimentador administró una entrevista estructurada, comenzando con preguntas más generales («¿Qué hiciste para aprender qué caminos tomar y cuáles evitar?», «¿Puedes explicarme un ejemplo de lo que pasaba por tu cabeza mientras realizabas la tarea? ¿Puedes darme un ejemplo concreto?»), y haciendo preguntas más específicas dependiendo de las respuestas del participante. Por ejemplo, si un participante mencionó el uso de una secuencia, el administrador preguntaría «¿Puedes ser más específico sobre cómo [contaste] los brazos? ¿Dónde comenzó tu [secuencia]?». Los experimentadores solo usaron términos (por ejemplo, conteo, secuencia, punto de referencia, etc.) que fueron mencionados por primera vez por el participante. También se preguntó a los participantes si usaron la misma estrategia durante todo el experimento y si la posición inicial en los ensayos cambió o permaneció igual. Anteriormente, encontramos que las estrategias espontáneas, es decir, la estrategia utilizada en el primer ensayo, estaban asociadas con un aumento de la actividad fMRI BOLD y la materia gris en nuestras regiones de interés. El uso de una estrategia de memoria espacial se asoció con un aumento de la actividad fMRI BOLD y de la materia gris en el hipocampo, mientras que el uso de una estrategia de estímulo-respuesta se asoció con un aumento de la actividad fMRI BOLD y de la materia gris en el núcleo caudado 32 , 33. Por lo tanto, en el presente estudio, categorizamos a los participantes según su estrategia de navegación espontánea. Una puntuación de estrategia se atribuye de la siguiente manera: se dan 0 puntos si los participantes utilizaron una estrategia de estímulo-respuesta que no dependía de ningún punto de referencia; se da un punto cuando se utilizó una estrategia de estímulo-respuesta y que dependía de un punto de referencia, y se dan dos puntos cuando se utilizó una estrategia de estímulo-respuesta y donde se utilizaron dos o más puntos de referencia para confirmar los caminos pero no eran parte integral del rendimiento (es decir, los participantes se basaron principalmente en una secuencia completa desde una única posición de inicio); se dan tres puntos si se utilizó una estrategia de memoria espacial donde se confiaron en varios puntos de referencia. Dos evaluadores evaluaron los informes verbales para determinar las estrategias utilizadas, y se utilizó un tercer evaluador cuando hubo desacuerdo. La confiabilidad entre evaluadores fue del 98% en el estudio transversal y del 100% en el estudio longitudinal. El informe verbal también sirvió para determinar el número de puntos de referencia que utilizaron los participantes (por ejemplo, “Utilicé la roca y el árbol para encontrar los objetos”) y el número de puntos de referencia que notaron (por ejemplo, “Vi una montaña, pero no la utilicé”).

Las variables dependientes fueron las siguientes: Número de ensayos hasta el criterio, número promedio de errores en la Parte 2 de los ensayos de aprendizaje, puntuación en la estrategia de navegación, errores de sondeo, puntuación en el dibujo del mapa, número de puntos de referencia observados y número promedio de puntos de referencia utilizados durante la fase de aprendizaje.

Cuestionarios

Cuestionario GPS de McGill

Desarrollamos y administramos el cuestionario McGill GPS, que incluía preguntas sobre el uso del GPS por parte de los participantes. Este cuestionario fue adaptado del Cuestionario de Hábitos de Conducción 35 y se utilizó para evaluar la experiencia de GPS a lo largo de la vida, es decir, el número de horas que los participantes habían utilizado un GPS a lo largo de la vida y el número de horas que habían estado conduciendo a lo largo de la vida. Los experimentadores que administraron el cuestionario hicieron preguntas detalladas sobre la frecuencia y el tiempo que los participantes utilizan el GPS, y si su uso del GPS cambió a lo largo de las semanas, meses y años anteriores al experimento, lo que nos permitió estimar el uso del GPS a lo largo de la vida y las horas de uso del GPS desde la prueba previa. Por ejemplo, los experimentadores hicieron preguntas como «Actualmente, ¿cuánto tiempo utiliza el GPS en una semana típica?», «¿Cuánto tiempo diría que ha utilizado el GPS durante esta cantidad semanal?» y «¿Ha cambiado la cantidad de tiempo que utiliza el GPS a lo largo de los años?». El cuestionario también contiene preguntas sobre por qué los participantes obtuvieron un GPS y cómo lo utilizaron.

Desarrollamos dos escalas Likert de 5 puntos relacionadas con diferentes aspectos del uso del GPS: la escala de dependencia del GPS (Fig.  S1 suplementaria ) y la escala de sentido de dependencia del GPS (Fig.  S2 suplementaria ). Se les pide a los participantes que consideren el mes pasado mientras responden las preguntas. La escala de ‘dependencia del GPS’ tiene siete ítems y evalúa la frecuencia con la que las personas confían en el GPS en diversas situaciones (por ejemplo, «¿Con qué frecuencia usa un GPS para viajar por nuevas rutas a un destino desconocido?»; «¿Con qué frecuencia usa un GPS para viajar por nuevas rutas a un destino visitado anteriormente?»). La escala ‘Sensación de dependencia del GPS’ tiene 13 ítems y mide el grado en que las personas se sienten dependientes de su GPS (por ejemplo, «Me pierdo fácilmente en un nuevo entorno cuando no estoy usando un GPS»; «Me siento ansioso cuando conduzco sin un GPS»). Cada respuesta corresponde a un número y la puntuación total se calcula en función de la suma de las respuestas individuales. En la escala de dependencia del GPS, la puntuación de la pregunta 5 está invertida. En la escala de sentido de dependencia del GPS, las puntuaciones de las preguntas 3, 6 y 12 están invertidas. Realizamos un estudio piloto para validar estas escalas. Se incluyeron en el estudio piloto catorce conductores jóvenes sanos que conducían regularmente (al menos 4 días a la semana) y utilizaban regularmente el GPS (al menos una vez a la semana) (seis mujeres y ocho hombres; edad media: 25,93 ± 4,32 años). Para determinar la validez de las escalas, medimos su consistencia interna calculando el alfa de Cronbach. La escala de dependencia del GPS tuvo un alfa de Cronbach de 0,79, mientras que la escala de sentido de dependencia del GPS tuvo un alfa de 0,77, lo que indica que ambas escalas tienen una buena consistencia interna. La fiabilidad test-retest de las escalas no se evaluó en este estudio piloto; sin embargo, utilizamos los datos pre/post en el estudio longitudinal para examinar esta cuestión. La confiabilidad test-retest para los 13 participantes fue buena, ya que las correlaciones fueron moderadas a altas para la escala de dependencia del GPS ( r  = 0,60, Bootstrap BCa 95% IC [0,21, 0,84]) y la escala de sentido de dependencia del GPS ( r  = 0,55, Bootstrap BCa 95% IC [0,14, 0,81]).

Pruebas neuropsicológicas

Para caracterizar nuestras muestras de participantes en términos neuropsicológicos, administramos la tarea de aprendizaje verbal auditivo de Rey (RAVLT) 36 para evaluar la memoria verbal, la figura compleja de Rey-Osterrieth (ROCF) 37 para evaluar la memoria visoespacial, el Test de inteligencia no verbal-3 (TONI-3) 38 para evaluar la inteligencia no verbal y la escala de sentido de dirección de Santa Bárbara (SBSOD) 39 para evaluar el sentido subjetivo de dirección. Los promedios de las muestras transversales y longitudinales para el recuerdo diferido de RAVLT, el recuerdo diferido de ROCF, el cociente TONI-3 y el SBSOD se muestran en la Tabla  1 .

Análisis

Utilizamos SPSS Statistics 20 (IBM) para realizar todos los análisis. Correlacionamos nuestras medidas GPS con nuestras variables dependientes de navegación utilizando correlaciones de Pearson. Se calcularon intervalos de confianza del 95% acelerados y corregidos por sesgo mediante bootstrap (IC del 95% de Bootstrap BCa) para tener en cuenta las desviaciones de los supuestos paramétricos y determinar la significancia. Utilizamos bootstrap para simular 1000 conjuntos de datos mediante el remuestreo de un conjunto de datos de muestra con reemplazo. Dichos métodos de remuestreo son beneficiosos debido a su corrección inherente para comparaciones múltiples 40 , 41 . Utilizamos intervalos de confianza mediante bootstrap, que son más informativos ya que estiman el valor real de la población. Esto los hace más precisos y más robustos que los valores 42 , 43 , 44 , más aún cuando se utiliza bootstrap 40 . Los métodos de remuestreo también son ventajosos porque estiman las tasas de error de tipo I y tipo II con mayor precisión que los métodos clásicos de ajuste del valor 41 , ya que los datos experimentales se comparan con una distribución aleatoria. El bootstrapping no es paramétrico y, como tal, no requiere transformar los datos cuando no se distribuyen normalmente 41 , 45 . Calculamos intervalos de confianza de una cola para todos los análisis pertenecientes a las variables GPS y las variables dependientes de la navegación, ya que estaban impulsados ​​por hipótesis.

Para asegurarnos de que la experiencia de conducción no afectara a la experiencia de GPS, correlacionamos la experiencia de conducción a lo largo de la vida (en horas) con nuestras variables de navegación de interés. No hubo correlaciones significativas (todos los IC del 95 % de Bootstrap BCa cruzaron 0), por lo que la experiencia de conducción a lo largo de la vida no se utilizó como covariable en nuestros análisis.

En el estudio longitudinal, calculamos el cambio en el desempeño entre la prueba previa y posterior restando las puntuaciones de la prueba previa de las puntuaciones de la prueba posterior. Luego, realizamos correlaciones parciales entre estas puntuaciones e i) la cantidad de uso del GPS (en horas) entre la prueba previa y posterior, que covariaba con el desempeño en la prueba previa, así como con la experiencia de GPS a lo largo de la vida (en horas) en la prueba previa, ya que los participantes no comenzaron de la misma manera; y ii) el cambio en las puntuaciones de dependencia del GPS, que covariaba con el desempeño en la prueba previa y las puntuaciones de dependencia del GPS al inicio. Además, las puntuaciones neuropsicológicas no cambiaron entre la prueba previa y la posterior (todos los IC del 95 % de Bootstrap BCa cruzaron 0), por lo tanto, no utilizamos ninguna puntuación neuropsicológica como covariable.

Una asociación entre mayores hábitos de GPS y menor uso de la memoria espacial podría confundirse con el sentido subjetivo de la orientación, ya que podríamos esperar que mayores hábitos de GPS se asociaran con un menor sentido subjetivo de la orientación. Por ejemplo, alguien que siente que tiene un pobre sentido de la orientación puede usar el GPS con mayor frecuencia como una forma de compensar. Por lo tanto, para inferir causalidad, correlacionamos los hábitos de GPS con el sentido subjetivo de la orientación, según lo evaluado con la SBSOD, utilizando correlaciones de Pearson. Siempre que hubo una correlación significativa, utilizamos las puntuaciones de la SBSOD como covariable en los análisis que estimaban la relación entre los hábitos de GPS y las variables de navegación. También correlacionamos las puntuaciones de la SBSOD con las variables de navegación para examinar si el sentido subjetivo de la orientación está relacionado con un mejor desempeño objetivo de navegación.

Otros análisis incluyeron el análisis de confiabilidad test-retest, donde correlacionamos las puntuaciones en las escalas GPS entre pre y post usando correlaciones de Pearson, verificando que la muestra longitudinal no difiriera significativamente de los participantes restantes en la muestra original en términos de demografía y desempeño de navegación, usando pruebas t de muestras independientes para variables continuas (por ejemplo, educación) y prueba de Chi-cuadrado para variables dicotómicas (por ejemplo, sexo).

Resultados

Estudio transversal

Evaluamos a 50 conductores jóvenes y sanos que conducían un mínimo de cuatro días a la semana y caracterizamos sus hábitos de GPS mediante nuestro cuestionario McGill GPS. Este cuestionario fue diseñado para evaluar la experiencia de GPS a lo largo de la vida, así como la confianza en el GPS y la sensación de dependencia del GPS. También evaluamos el sentido subjetivo de orientación de los participantes mediante el SBSOD.

Evaluamos las habilidades de navegación de los participantes mediante la administración de dos laberintos radiales virtuales: la Tarea de Aprendizaje de Discriminación Espacial Concurrente (CSDLT) 28 , 29 y el Laberinto Virtual 4 en 8 (4/8 VM) 32 , 33 , en los que se puede utilizar la estrategia de memoria espacial o la estrategia de estímulo-respuesta para resolver la tarea. En ambas tareas, los participantes tienen que aprender la ubicación de los objetos dentro de un laberinto radial rodeado de un paisaje rico y puntos de referencia ambientales. Identificamos cuatro categorías amplias de variables: aprendizaje (qué tan rápido los participantes aprenden sobre su entorno, usando una estrategia u otra; CSDLT y número de VM de 4/8 ensayos hasta el criterio y errores de aprendizaje promedio), uso de la estrategia de navegación (primer ensayo de prueba del CSDLT, ambos ensayos de prueba combinados, flexibilidad/rigidez medida por el segundo ensayo de prueba del CSDLT, puntaje de la estrategia de navegación de VM 4/8), mapeo cognitivo (dibujo de mapas de VM 4/8) y codificación y dependencia de puntos de referencia (errores de prueba de VM 4/8, número promedio de puntos de referencia utilizados y número de puntos de referencia notados).

Determinamos si las puntuaciones de SBSOD deberían utilizarse como covariable en nuestros análisis. No hubo correlación significativa entre la experiencia de GPS a lo largo de la vida y las puntuaciones de SBSOD ( r  = 0,07, IC del 95 % de Bootstrap BCa [−0,16, 0,27]) (Fig.  2A ). Por lo tanto, no parece que los participantes que utilizaron el GPS durante más horas lo hicieran como resultado de un sentido de orientación subjetivamente deficiente. Con respecto a las otras variables del GPS, no hubo una relación significativa entre SBSOD y la dependencia del GPS ( r  = −0,01, Bootstrap BCa 95% IC [−0,24, 0,25]) (Fig.  2B ), sin embargo, hubo una relación significativa entre SBSOD y la sensación de dependencia del GPS ( r  = −0,58, Bootstrap BCa 95% IC [−0,73, −0,42]), por lo que una mayor sensación de dependencia del GPS se asoció con un menor sentido subjetivo de orientación. Por lo tanto, las puntuaciones de SBSOD se utilizaron como covariable en los análisis relacionados con la sensación de dependencia del GPS.

Figura 2
Figura 2

Asociaciones entre el sentido subjetivo de orientación y las variables GPS. ¿Puede la mala memoria espacial explicar por qué ciertos participantes utilizaron el GPS en gran medida a lo largo de su vida? Si este fuera el caso, esperaríamos encontrar una asociación entre el sentido subjetivo de orientación de los participantes y su uso del GPS. No hubo correlación significativa entre las puntuaciones de SBSOD y ( A ) experiencia de GPS a lo largo de la vida, r  = 0,07, Bootstrap BCa 95% IC [−0,16, 0,27]; o ( B ) dependencia del GPS, r  = −0,01, Bootstrap BCa 95% IC [−0,24, 0,25]. Estos hallazgos indican que los participantes que utilizaron el GPS de forma extensiva, o aquellos que dependían más del GPS en situaciones cotidianas, probablemente no lo hicieron como una forma de compensar un sentido de orientación subjetivamente pobre. Sin embargo, hubo una relación significativa entre las puntuaciones de SBSOD y ( C ) el sentido de dependencia del GPS, r  = −0,58, Bootstrap BCa 95% IC [−0,73, 0,−42]. Por lo tanto, utilizamos las puntuaciones de SBSOD como covariable en los análisis del sentido de dependencia del GPS en el estudio transversal. SBSOD: Escala de sentido de dirección de Santa Bárbara.

Tarea de aprendizaje de discriminación espacial concurrente

Encontramos una correlación negativa significativa entre la experiencia de GPS a lo largo de la vida (en horas) y el rendimiento en la primera prueba de prueba del CSDLT ( r  = −0,22, Bootstrap BCa 95% IC [−0,41, −0,01]) y una correlación negativa marginalmente significativa con el rendimiento en ambas pruebas de prueba combinadas ( r  = −0,20, Bootstrap BCa 95% IC [−0,41, 0,01]) (Fig.  3A ), lo que indica que las personas con más experiencia de GPS a lo largo de la vida utilizan estrategias de memoria espacial dependientes del hipocampo en menor medida. Otras correlaciones de la experiencia de GPS a lo largo de la vida no fueron significativas (es decir, número de pruebas hasta el criterio, segunda prueba de prueba; todas las Bootstrap BCa 95% IC cruzaron 0; consulte la Tabla  2 ).

Figura 3
Figura 3

Resultados de la tarea de aprendizaje de discriminación espacial concurrente. ( A ) Existe una correlación negativa significativa entre la experiencia de GPS durante la vida y el rendimiento en la primera prueba de prueba del CSDLT, r  = −0,22, Bootstrap BCa 95% IC [−0,41, −0,01] (aquí, para mantener la coherencia con los otros gráficos, mostramos una correlación negativa marginalmente significativa entre la experiencia de GPS durante la vida y las dos pruebas de prueba del CSDLT, r  = −0,20, Bootstrap BCa 95% IC [−0,41, 0,01]). También hay correlaciones negativas significativas entre los dos ensayos de investigación CSDLT y ( B ) las puntuaciones en la escala de dependencia del GPS, que evalúa la frecuencia con la que las personas usan el GPS en diversas situaciones, r  = −0,25, Bootstrap BCa 95% IC [−0,44, −0,03], y ( C ) las puntuaciones en la escala de sentido de dependencia del GPS, r  = −0,25, Bootstrap BCa 95% IC [−0,34, −0,05] (covariadas con las puntuaciones SBSOD). Tenga en cuenta que este gráfico muestra los residuos trazados de la correlación parcial, donde las puntuaciones SBSOD se regresionaron fuera de las variables de interés.

Tabla 2 Correlaciones entre los hábitos de GPS y el rendimiento de navegación en los estudios transversales y longitudinales.

Con respecto a la dependencia del GPS, hubo una correlación negativa significativa con ambos ensayos de prueba combinados ( r  = −0,25, Bootstrap BCa 95% IC [−0,44, −0,03]) (Fig.  3B ), lo que indica que a medida que aumenta la dependencia del GPS, disminuye el uso de la estrategia de memoria espacial. Otras correlaciones de dependencia del GPS no fueron significativas (número de ensayos hasta el criterio, primer y segundo ensayo de prueba; Tabla  2 ). En términos de sentido de dependencia del GPS, hubo una correlación positiva significativa entre las puntuaciones de sentido de dependencia del GPS y el segundo ensayo de prueba del CSDLT ( r  = −0,33, Bootstrap BCa 95% IC [−0,49, −0,14], covariado con el SBSOD). Esto indica que aquellos que se sienten más dependientes de su GPS tienen una menor capacidad para aprender de sus errores en el primer ensayo de prueba, independientemente de su sentido subjetivo de dirección. También hubo una correlación significativa con ambos ensayos de prueba combinados ( r  = −0,25, Bootstrap BCa 95% IC [−0,43, −0,05], covariado con el SBSOD) (Fig.  3C ), lo que indica un menor uso de estrategias de memoria espacial en aquellos que se sienten más dependientes de su GPS, aunque este efecto fue impulsado por el rendimiento en el segundo ensayo de prueba porque la correlación con el primer ensayo de prueba fue cercana a cero ( r  = 0,01, Bootstrap BCa 95% IC [−0,24, 0,27]). Ninguna otra correlación (número de ensayos a criterio) con las puntuaciones de sentido de dependencia del GPS fue significativa (Bootstrap BCa 95% IC cruzado 0; Tabla  2 ).

También examinamos la cuestión de si las habilidades espaciales percibidas están relacionadas con el desempeño real de navegación en el CSDLT. Las puntuaciones SBSOD se relacionaron significativamente con un aprendizaje más rápido ( r  = −0,26, Bootstrap BCa 95% IC [−0,48, −0,03]) y, sorprendentemente, con un menor desempeño en la segunda prueba de prueba ( r  = −0,28, Bootstrap BCa 95% IC [−0,45, −0,09]) y en ambas pruebas combinadas ( r  = −0,25, Bootstrap BCa 95% IC [−0,45, −0,02]), aunque esto fue impulsado principalmente por el desempeño en la segunda prueba de prueba ya que la correlación con la primera prueba de prueba no fue significativa: r  = −0,12, Bootstrap BCa 95% IC [−0,38, 0,14]).

Laberinto virtual 4 contra 8 (4/8 VM)

Encontramos una correlación negativa significativa entre la experiencia de GPS a lo largo de la vida y las puntuaciones de estrategia de navegación ( r  = −0,20, Bootstrap BCa 95% IC [−0,38, −0,02]) (Fig.  4A ). Esto indica que los individuos con más experiencia de GPS a lo largo de la vida utilizan estrategias de memoria espacial dependientes del hipocampo en menor medida, en concordancia con los resultados de la sonda CSDLT. Las personas con mayor experiencia de GPS a lo largo de la vida también tuvieron más dificultades para formar un mapa cognitivo, como lo demuestra una correlación negativa significativa entre la experiencia de GPS a lo largo de la vida y las puntuaciones de dibujo de mapas ( r  = −0,22, Bootstrap BCa 95% IC [−0,41, −0,02]) (Fig.  4B ). Esto puede explicarse al menos en parte por el hecho de que las personas con más experiencia de GPS a lo largo de la vida codificaron menos puntos de referencia, ya que hubo correlaciones negativas significativas entre la experiencia de GPS a lo largo de la vida y el número promedio de puntos de referencia utilizados al resolver la tarea ( r  = −0,21, Bootstrap BCa 95% IC [−0,38, −0,05]) (Fig.  4C ), así como el número de puntos de referencia que notaron en el entorno ( r  = −0,26, Bootstrap BCa 95% IC [−0,42, −0,09]) (Fig.  4D ). Todas las demás correlaciones de la experiencia de GPS a lo largo de la vida no fueron significativas (número de ensayos hasta el criterio, errores de aprendizaje promedio, errores de sonda; todos los Bootstrap BCa 95% IC cruzaron 0; Tabla  2 ).

Figura 4
figura 4

Resultados del laberinto virtual 4 contra 8. ( A ) Encontramos una correlación negativa significativa entre la experiencia con GPS a lo largo de la vida y las puntuaciones de estrategia de navegación, r  = −0,20, Bootstrap BCa 95% IC [−0,38, −0,02]. ( B ) Existe una correlación negativa significativa entre la experiencia con GPS a lo largo de la vida y las puntuaciones de dibujo de mapas, r  = −0,22, Bootstrap BCa 95% IC [−0,41, −0,02], lo que indica que una mayor experiencia con GPS se asocia con una menor capacidad para formar mapas cognitivos. ( C ) Existe una correlación negativa significativa entre la experiencia de GPS a lo largo de la vida y el número promedio de puntos de referencia utilizados durante la fase de aprendizaje de la VM 4/8, r  = −0,21, Bootstrap BCa 95% CI [−0,38, −0,05] así como ( D ) el número de puntos de referencia observados en el entorno, r  = −0,26, Bootstrap BCa 95% CI [−0,42, −0,09], lo que indica que aquellos con mayor experiencia con GPS codificaron menos información de puntos de referencia.

¿La peor memoria espacial en aquellos que usan GPS de manera más extensiva refleja únicamente su menor tendencia a usar estrategias de memoria espacial en favor de estrategias de estímulo-respuesta, o también refleja sus pobres habilidades cuando usan estrategias espaciales? Para investigar esto, examinamos asociaciones solo en aquellos que usaron estrategias de memoria espacial durante la adquisición de la tarea (n = 17). Una mayor experiencia de GPS a lo largo de la vida se asoció significativamente con un menor número de puntos de referencia notados únicamente ( r  = −0,37, Bootstrap BCa 95% IC [−0,63, −0,04]). Para todas las demás medidas, las asociaciones no fueron significativas, pero sí reflejaron la dirección hipotética (número de ensayos hasta el criterio: r  = 0,20, Bootstrap BCa 95% IC [−0,20, 0,58]; errores de aprendizaje promedio: r  = 0,40, Bootstrap BCa 95% IC [−0,14, 0,69]; dibujo del mapa: r  = −0,15, Bootstrap BCa 95% IC [−0,41, 0,05]; número promedio de puntos de referencia utilizados: r  = −0,19, Bootstrap BCa 95% IC [−0,47, 0,12]). Los efectos no significativos pueden deberse al pequeño tamaño de la muestra (n = 17). Es importante destacar que todas estas correlaciones indican que, dentro de los usuarios de estrategias de memoria espacial, la experiencia de GPS a lo largo de la vida se asocia con peores habilidades de memoria espacial. Por lo tanto, el uso del GPS no sólo afecta el grado en que las personas utilizan las estrategias de memoria espacial, sino también su capacidad para utilizar las capacidades de memoria espacial de manera efectiva.

Con respecto a la dependencia del GPS, hubo una correlación significativa entre la dependencia del GPS y el número de puntos de referencia notados ( r  = −0,27, IC del 95 % de Bootstrap BCa [−0,49, −0,04]), lo que indica que, a medida que aumentaba la dependencia del GPS, las personas notaban menos puntos de referencia en el entorno. Todas las demás correlaciones con la dependencia del GPS (número de ensayos hasta el criterio, número promedio de errores de aprendizaje, errores de sonda, dibujo del mapa, estrategia de navegación y número de puntos de referencia utilizados) no fueron significativas (IC del 95 % de Bootstrap BCa cruzado 0; Tabla  2 ). Ninguna de las correlaciones del sentido de la dependencia del GPS con 4/8 variables de VM (con SBSOD como covariable) fue significativa (IC del 95 % de BCa cruzado 0; Tabla  2 ).

Investigamos si el sentido de orientación percibido estaba relacionado con el desempeño de navegación en el modelo VM 4/8. No hubo correlaciones significativas entre las puntuaciones SBSOD y las variables del modelo VM 4/8 (todos los IC del 95 % del modelo BCa de Bootstrap cruzaron 0).

Estudio longitudinal

Las puntuaciones de dependencia del GPS aumentaron de la prueba previa a la posterior (previa frente a posterior: diferencia media = 5,50 [7,74; 2,96]), sin embargo, las puntuaciones de la sensación de dependencia del GPS no lo hicieron (el IC del 95 % de Bootstrap BCa cruzó 0). Por lo tanto, utilizamos el uso del GPS desde la prueba previa («Horas de uso del GPS desde la prueba previa»), las puntuaciones de dependencia del GPS posteriores menos anteriores («Puntuaciones de dependencia del GPS posteriores y anteriores») y las puntuaciones posteriores menos anteriores a SBSOD como variables independientes y las puntuaciones posteriores menos anteriores al rendimiento en las tareas de navegación como variables dependientes. Planteamos la hipótesis de que quienes usaron el GPS de forma más extensiva entre la prueba previa y la posterior exhibirían una disminución más pronunciada en la memoria espacial y el mapeo cognitivo.

Si una disminución de la memoria espacial incitaba a los participantes a usar más el GPS o a volverse más dependientes de él, entonces esperaríamos que las horas de uso del GPS desde la prueba previa/cambio en la dependencia del GPS se asociaran con una disminución del sentido subjetivo de orientación. Por lo tanto, para eliminar el sentido subjetivo de orientación como un posible factor de confusión, determinamos si el cambio en las puntuaciones de SBSOD debería usarse como covariable en los análisis que investigan los hábitos de GPS y el rendimiento de navegación a lo largo del tiempo. No hubo correlación significativa entre el post-minus pre-SBSOD y el uso de GPS desde las puntuaciones previas a la prueba ( r  = 0,29, Bootstrap BCa 95% IC [−0,92, 0,98], covariado con SBSOD y experiencia de GPS de por vida al inicio) (Fig.  5A ), o puntuaciones de confianza post-minus pre-GPS ( r  = −0,17, Bootstrap BCa 95% IC [−0,72, 0,58], covariado con SBSOD y confianza en GPS al inicio) (Fig.  5B ). Por lo tanto, usar GPS más ampliamente o volverse más dependiente de él no está asociado con una disminución en el sentido subjetivo de orientación con el tiempo. Por lo tanto, cualquier disminución en la memoria espacial puede atribuirse a un mayor uso/dependencia del GPS. Como tal, el cambio en las puntuaciones SBSOD no se utilizó como covariable en los análisis longitudinales.

Figura 5
Figura 5

No existe asociación entre una disminución en el sentido subjetivo de orientación y el uso o dependencia del GPS desde la prueba previa. ¿Podría la disminución natural de la memoria espacial explicar un mayor uso del GPS desde la prueba previa? Si este fuera el caso, esperaríamos que una disminución en el sentido subjetivo de orientación se asociara con un mayor cambio en el uso y la dependencia del GPS. No hubo correlación significativa entre el cambio en las puntuaciones de SBSOD y ( A ) horas de uso del GPS desde la prueba previa, r  = 0,29, Bootstrap BCa 95% IC [−0,92, 0,98] (covariado con SBSOD al inicio y experiencia de GPS de por vida al inicio); o ( B ) dependencia del GPS, r  = −0,17, Bootstrap BCa 95% IC [−0,72, 0,58] (covariado con SBSOD al inicio y dependencia del GPS al inicio). Obsérvese que los gráficos muestran los residuos trazados de las correlaciones parciales, donde las covariables se eliminaron de las variables de interés. Se observó un deterioro de la memoria espacial sin un deterioro simultáneo del sentido subjetivo de la orientación. Por lo tanto, es probable que el deterioro de la memoria espacial se produjera como resultado del uso del GPS, y no al revés. SBSOD: Escala de sentido de la orientación de Santa Bárbara.

Tarea de aprendizaje de discriminación espacial concurrente (CSDLT)

En el CSDLT, hubo una correlación negativa significativa entre el desempeño post-pre en la segunda prueba de prueba y ambas horas de uso de GPS desde la prueba previa ( r  = −0,68, Bootstrap BCa 95% IC [−0,91, −0,10], covariado con la experiencia de GPS de por vida y la puntuación de la prueba 2 al inicio) (Fig.  6A ) y las puntuaciones de dependencia de GPS post-pre ( r  = −0,47, Bootstrap BCa 95% IC [−0,75, −0,28], covariado con la dependencia de GPS y la puntuación de la prueba 2 al inicio) (Fig.  6B ), lo que sugiere que el uso de GPS conduce a una disminución del uso de estrategias de memoria espacial. También hubo una correlación negativa significativa entre las puntuaciones de confianza en el GPS post-pre y el número de ensayos necesarios para alcanzar el criterio de aprendizaje del CSDLT ( r  = 0,62, IC del 95 % de Bootstrap BCa [0,18, 0,91], covariado con la confianza en el GPS y el número de ensayos para alcanzar el criterio al inicio) (Fig.  6C ), lo que indica que un uso más frecuente del GPS resultó en una mayor dificultad para aprender la ubicación de los objetos. Todas las demás correlaciones no fueron significativas (IC del 95 % de Bootstrap BCa cruzado con 0; Tabla  2 ).

Figura 6
figura 6

Los resultados longitudinales muestran una disminución de la memoria espacial como una función del aumento del uso y la dependencia del GPS con el tiempo. Trece participantes fueron evaluados nuevamente tres años después de la prueba inicial. Investigamos el cambio en las variables de navegación entre la prueba previa y posterior, covariando con el rendimiento y la experiencia de GPS de por vida al inicio. Tenga en cuenta que los gráficos muestran residuos graficados de las correlaciones parciales, donde las covariables se regresionaron fuera de las variables de interés. Por ejemplo, aunque la variable «Horas de uso del GPS desde la prueba previa» adquiere valores negativos en los gráficos, todos los puntos de datos originales (sin regresión) están en el rango positivo porque todos los participantes usaron GPS durante el período de tres años. ( A ) En el CSDLT, existe una correlación negativa significativa entre las horas de uso del GPS desde la prueba previa y el rendimiento posterior a la prueba previa en la segunda prueba de prueba, r  = −0,68, Bootstrap BCa 95% IC [−0,91, −0,10]. ( B ) También existe una correlación negativa significativa entre los puntajes de dependencia del GPS post-pre y el desempeño post-pre en el segundo ensayo de prueba del CSDLT, r  = −0.47, Bootstrap BCa 95% IC [−0.75, −0.28]. ( C ) Existe una correlación negativa significativa entre los puntajes de dependencia del GPS post-pre y el número de ensayos requeridos para alcanzar el criterio de aprendizaje del CSDLT, r  = 0.62, Bootstrap BCa 95% IC [0.18, 0.91], lo que sugiere que una dependencia más frecuente del GPS en diversas situaciones conduce a una mayor dificultad para aprender la ubicación de los objetos. ( D ) En el VM 4/8, hay una correlación negativa significativa entre las horas de uso del GPS desde la prueba previa y las puntuaciones de dibujo de mapas posteriores a la prueba, r  = −0,52, Bootstrap BCa 95% IC [−0,79, −0,21], lo que indica que el uso del GPS conduce a una menor capacidad para formar mapas cognitivos. ( E ) Hay una correlación negativa significativa entre las horas de uso del GPS desde la prueba previa y el número medio de puntos de referencia utilizados después de la prueba, r  = −0,32, Bootstrap BCa 95% IC [−0,68, −0,05] así como ( F ) una correlación negativa significativa entre las puntuaciones de dependencia del GPS posteriores a la prueba y el número de puntos de referencia observados en el entorno después de la prueba, r  = −0,67, Bootstrap BCa 95% IC [−0,90, −0,07], lo que indica que un mayor uso del GPS conduce a una menor codificación de puntos de referencia.

Laberinto virtual 4 contra 8 (4/8 VM)

En el VM 4/8, hubo una correlación negativa significativa entre las horas de uso del GPS desde la prueba previa y las puntuaciones de dibujo de mapas posteriores a la prueba ( r  = −0,52, Bootstrap BCa 95% IC [−0,79, −0,21], covariado con la experiencia de GPS de por vida y el dibujo de mapas al inicio) (Fig.  6D ). Las puntuaciones de dependencia del GPS posteriores a la prueba también mostraron una correlación negativa significativa con las puntuaciones de dibujo de mapas posteriores a la prueba ( r  = −0,64, Bootstrap BCa 95% IC [−0,83, −0,50], covariado con la dependencia del GPS y el dibujo de mapas al inicio). Por lo tanto, aquellos que usaron el GPS más extensivamente desde la visita inicial mostraron un declive más pronunciado en sus habilidades de mapeo cognitivo. También mostraron una disminución más pronunciada en la codificación de puntos de referencia, como lo demuestra una correlación negativa significativa entre las horas de uso del GPS desde la prueba previa y el número promedio de puntos de referencia utilizados después de la prueba ( r  = −0,32, IC del 95 % de BCa de Bootstrap [−0,68, −0,05], covariado con la experiencia de GPS de por vida y el número de puntos de referencia utilizados al inicio) (Fig.  6E ), y una correlación negativa significativa entre las puntuaciones de dependencia del GPS posteriores a la prueba y el número de puntos de referencia observados en el entorno después de la prueba ( r  = −0,67, IC del 95 % de BCa de Bootstrap [−0,90, −0,07], covariado con la dependencia del GPS y el número de puntos de referencia observados al inicio) (Fig.  6F ). Todas las demás correlaciones no fueron significativas (IC del 95 % de BCa cruzado con 0; Tabla  2 ).

Discusión

El uso del GPS para navegar de un punto a otro elimina la necesidad de prestar atención a nuestro entorno y de actualizar internamente nuestra posición mientras viajamos. Investigamos las habilidades y características de navegación de personas con diferentes niveles de experiencia en GPS, dependencia del GPS en diversas situaciones y sensación de dependencia del GPS. Planteamos la hipótesis de que las personas con mayores hábitos de GPS utilizarían estrategias de memoria espacial en menor medida y que mostrarían una memoria espacial más pobre cuando se les pidiera que encontraran su camino en un entorno que han experimentado sin GPS. Tanto los estudios transversales como los longitudinales respaldan esta hipótesis (Figs.  3 , 4 , 6 ), y el estudio longitudinal respalda además una relación causal entre los hábitos de GPS y la memoria espacial deficiente, es decir, el uso del GPS conduce a una disminución de la memoria espacial. Si bien es posible lo inverso, es decir, que la disminución de la memoria espacial conduciría a un mayor uso del GPS, es poco probable ya que no hubo asociación entre el uso o la dependencia del GPS y un sentido de dirección subjetivamente peor (Figs.  2 , 5 ). Si bien hubo una relación entre una menor sensación de dependencia del GPS y una menor sensación subjetiva de orientación (Fig.  2 ), un análisis posterior muestra que, no obstante, existen efectos de la sensación de dependencia del GPS sobre la memoria espacial que son sólidos, incluso teniendo en cuenta la sensación subjetiva de orientación. Además, demostramos que la relación entre el uso del GPS y el deterioro de la memoria espacial depende de la dosis, ya que quienes utilizaron el GPS en mayor medida entre los dos puntos temporales demostraron un mayor deterioro de la memoria espacial. Este efecto se observó en varias facetas de la memoria espacial, incluido el grado de uso de estrategias de memoria espacial, mapeo cognitivo, codificación de puntos de referencia y aprendizaje. Una memoria espacial más pobre en quienes utilizan el GPS de forma extensiva no se debe únicamente a su mayor tendencia a utilizar estrategias de estímulo-respuesta a expensas de las estrategias de memoria espacial, ya que estas asociaciones existen incluso entre los usuarios de estrategias de memoria espacial. Nuestros principales hallazgos se enumeran en la Tabla  2., lo que deja claro que cada una de nuestras medidas de GPS, a saber, el uso de GPS (experiencia de GPS a lo largo de la vida y horas de uso de GPS desde la prueba previa), la dependencia de GPS y el sentido de dependencia de GPS, están relacionadas con varias facetas de la memoria espacial. Aunque estas medidas de GPS representan diferentes constructos, cada uno de sus efectos sobre la memoria espacial no se limita a una sola faceta y existe una superposición sustancial en las variables de navegación sobre las que actúan. Esto se refleja en las correlaciones significativamente positivas entre las variables de GPS. Por lo tanto, no buscaremos desambiguar los efectos únicos mostrados por cada constructo de GPS ya que no creemos que sea posible hacerlo en el estudio actual. En cambio, agregamos los resultados de las variables de GPS bajo el paraguas de los hábitos de GPS y discutimos nuestros hallazgos a continuación, organizándolos por facetas de la memoria espacial (uso de estrategias, mapeo cognitivo, codificación y dependencia de puntos de referencia y aprendizaje).

En primer lugar, encontramos correlaciones negativas entre los hábitos de GPS y el grado de uso de estrategias de memoria espacial, es decir, cuanto mayores son los hábitos de GPS, menor es la dependencia de las estrategias de memoria espacial. En el CSDLT, hubo efectos longitudinales y transversales de la experiencia de GPS de por vida, las horas de uso de GPS desde la prueba previa y la dependencia de GPS en el uso de estrategias de memoria espacial y la flexibilidad para aprender de los propios errores. También hubo un efecto de la sensación de dependencia de GPS en el uso de estrategias de memoria espacial y la flexibilidad en el estudio transversal. En el VM 4/8, hubo un efecto transversal de la experiencia de GPS de por vida en el uso de estrategias de memoria espacial. El efecto longitudinal no fue significativo, sin embargo, la dirección de la correlación fue consistente con el efecto transversal ( r  = −0,27, Bootstrap BCa 95% IC [−0,77, 0,44]; Tabla  2 ). Es posible que surgiera un efecto significativo con una mayor potencia, pero esto tendría que confirmarse en un estudio más amplio. Estos hallazgos indican que el uso prolongado del GPS está asociado con un menor uso de estrategias de memoria espacial y un mayor uso de estrategias de estímulo-respuesta. Esto es coherente con la idea de que navegar con GPS es similar a utilizar una estrategia de estímulo-respuesta; sin embargo, también es posible que navegar con GPS simplemente actúe sobre el mismo sistema cerebral que el uso de estrategias de estímulo-respuesta.

Los hábitos de GPS también se asociaron con capacidades de mapeo cognitivo más bajas, ya que hubo efectos longitudinales de las horas de uso de GPS desde la prueba previa y la dependencia de GPS y efectos transversales de la experiencia de GPS a lo largo de la vida en las puntuaciones de dibujo de mapas en el VM 4/8. Estos resultados sugieren que el uso de GPS hace que las personas sean menos capaces de formar una representación mental precisa de su entorno cuando navegan sin GPS.

La disminución de la capacidad de mapeo cognitivo puede explicarse, al menos en parte, por una menor codificación y dependencia de puntos de referencia. Se observaron efectos longitudinales y transversales de las horas de uso del GPS desde la prueba previa y la experiencia con GPS a lo largo de la vida en el número promedio de puntos de referencia utilizados, así como un efecto transversal y longitudinal de la dependencia del GPS y un efecto transversal de la experiencia con GPS a lo largo de la vida en el número de puntos de referencia que se notaron. Por lo tanto, el uso del GPS se asocia con notar y usar menos puntos de referencia, posiblemente porque las personas tienen menos necesidad de prestar atención a su entorno cuando conducen constantemente con GPS.

Finalmente, hay cierta evidencia de que aprender la ubicación de los caminos recompensados ​​en el CSDLT fue más difícil con el aumento de los hábitos de GPS, ya que hubo un efecto longitudinal de la dependencia del GPS en el número de ensayos para el criterio. Por lo tanto, el uso del GPS se asocia con un aprendizaje de navegación reducido, aunque no hubo efectos del uso del GPS en el aprendizaje en el VM 4/8. La falta de un efecto en el VM 4/8 podría explicarse por el hecho de que uno no tiene que usar ningún punto de referencia en el VM 4/8, por ejemplo, cuando se utilizan estrategias de estímulo-respuesta que solo dependen de la posición de inicio constante como el estímulo que provoca una respuesta en el laberinto, mientras que el uso de puntos de referencia en el CSDLT es necesario, incluso cuando se utilizan estrategias de estímulo-respuesta donde el estímulo que provoca una respuesta es un punto de referencia en el entorno (por ejemplo, «Cuando vea las pirámides, ve a la izquierda»).

¿El deterioro de la memoria espacial condujo a un mayor uso del GPS, o el aumento del uso del GPS condujo a un deterioro de la memoria espacial? Si los participantes sentían que su sentido de la orientación era peor y utilizaban el GPS más ampliamente como una forma de compensar sus habilidades disminuidas, entonces debería haber una asociación entre el sentido subjetivo de la orientación y la cantidad de uso del GPS. Sin embargo, el estudio transversal no mostró asociación entre el bajo sentido subjetivo de la orientación y una mayor experiencia de GPS a lo largo de la vida, y el estudio longitudinal tampoco mostró una asociación entre el bajo sentido subjetivo de la orientación y mayores horas de uso del GPS durante el período de tres años, a pesar del deterioro de la memoria espacial. En otras palabras, aquellos que utilizaban más el GPS no lo hacían porque sintieran que tenían un mal sentido de la orientación. Por esta razón, es poco probable que los participantes con peor memoria espacial compensaran sus habilidades espaciales disminuidas utilizando el GPS más ampliamente. De manera similar, no hubo asociación entre el sentido subjetivo de la orientación y la dependencia del GPS. Encontramos que un mayor sentido de dependencia del GPS estaba relacionado con un menor sentido subjetivo de la orientación, sin embargo, los efectos que informamos fueron covariados con la SBSOD y, por lo tanto, no se explican por el sentido subjetivo de la orientación. Nuestros resultados sugieren que un uso más extenso del GPS condujo a un deterioro más grave de la memoria espacial, en lugar de lo contrario. No hubo asociación entre el sentido subjetivo de la orientación de los participantes y su desempeño en la prueba de VM 4/8. Esto es probable porque todos los participantes se desempeñaron relativamente bien en la tarea y tenían altos niveles funcionales de capacidad de navegación. Sin embargo, hubo una asociación entre el sentido subjetivo de la orientación y el desempeño en la prueba CSDLT, por lo que aquellos con puntuaciones altas en SBSOD aprendieron más rápidamente en la prueba CSDLT pero cometieron más errores en la segunda prueba de prueba. Por lo tanto, puede ser que las personas que sienten que tienen un buen sentido de la orientación tengan una falsa sensación de confianza con respecto a la información de navegación que han aprendido y, por lo tanto, muestren un comportamiento más rígido en la prueba CSDLT. Independientemente, el sentido subjetivo de la orientación no explicó los efectos que los hábitos de GPS ejercieron sobre la memoria espacial. Además, nuestra cohorte estaba compuesta por adultos jóvenes sanos (edad media en la muestra transversal: 27,6 ± 4,5; edad media en la muestra longitudinal en el pre-test: 28,5 ± 3,9), por lo tanto, no esperaríamos que experimentaran un declive relacionado con la edad en las capacidades cognitivas. De hecho, no hubo cambios en las puntuaciones neuropsicológicas entre el pre-test y el post-test. Debido a que la sesión de seguimiento no fue planificada en el estudio inicial, pocos participantes pudieron volver tres años después. No obstante, el efecto del uso del GPS en la memoria espacial a lo largo del tiempo fue bastante importante, produciendo tamaños de efecto moderados a grandes, a pesar de tener en cuenta el sentido subjetivo de la dirección. Por lo tanto, si bien advertimos contra cualquier conclusión fuerte ya que son posibles correlaciones falsas,Estos hallazgos sugieren que el uso del GPS puede causar una disminución de la memoria espacial con un uso habitual y constante.

Nuestros resultados concuerdan con estudios previos en la literatura 1 , 2 , 3 , 4 . En el estudio de Ishikawa et al . 1 , los autores hicieron que tres grupos de participantes caminaran por seis rutas: un grupo usó GPS para navegar, un grupo usó mapas y un grupo caminó las rutas sin ninguna ayuda después de caminarlas una vez mientras eran guiados por un experimentador. Una vez que los participantes llegaron al destino objetivo, tuvieron que estimar la dirección del punto de partida y dibujar la forma de la ruta. Los autores encontraron que el grupo que usó GPS durante la navegación tuvo una estimación de dirección y un dibujo de ruta más pobres que el grupo de participantes que había navegado previamente con un experimentador. Se encontraron resultados similares en estudios que compararon la información espacial aprendida durante la navegación guiada por GPS o similar a GPS y la información espacial aprendida usando mapas tradicionales o navegación autoguiada 2 , 3 , 4 , 5 . El hecho de que los participantes aprendan información espacial menos precisa sobre las rutas guiadas por GPS respalda la noción de que el uso del GPS reduce la necesidad de prestar atención a nuestro entorno y actualizar internamente nuestra posición. Gardony et al . 5 proporcionan evidencia de que las ayudas a la navegación deterioran la memoria espacial al dividir la atención. Sin embargo, en su estudio, la ayuda a la navegación no desvinculó por completo a los usuarios; los participantes fueron informados sobre su proximidad y rumbo en relación con la ubicación de destino, pero no recibieron instrucciones paso a paso, lo que requirió que los participantes tomaran decisiones de navegación sobre sus rutas. Por lo tanto, proponemos que es principalmente a través de la desvinculación de nuestro entorno que el GPS ejerce efectos negativos sobre la memoria espacial. Fundamentalmente, nuestro estudio muestra que este deterioro se transfiere a la navegación sin GPS, es decir, los déficits de memoria espacial están presentes cuando las personas navegan sin GPS y tienen que confiar en su propio sentido interno de orientación cuando experimentan un nuevo entorno. Esto indica que, con el tiempo, el uso del GPS reduce la propensión de las personas a obtener y memorizar información espacial, así como su capacidad para formar mapas cognitivos precisos.

La memoria espacial depende críticamente del hipocampo 6 , 8 , 9 , 10 , 11 y las personas que usan estas estrategias tienen mayor actividad fMRI BOLD y mayor materia gris en el hipocampo 27 , 29 , 30 , 32 , 33 , 46 , 47 . Nuestros hallazgos sugieren que las personas con mayores hábitos de GPS pueden confiar menos en su hipocampo para la navegación, ya que exhiben un uso reducido de estrategias de memoria espacial, habilidades reducidas de mapeo cognitivo, codificación reducida de puntos de referencia y tienen más dificultad para aprender información de navegación. Esto es consistente con un estudio reciente del grupo de Spiers 48 , en el que los participantes a los que se les dieron instrucciones sobre dónde girar en los puntos de decisión mientras navegaban en una simulación de película, similar al uso de GPS, exhibieron menos actividad fMRI BOLD en el hipocampo que cuando los participantes se autoguiaron y tuvieron que tomar decisiones sin ayuda. Este estudio también mostró que la actividad hipocampal se correlacionaba con las demandas de navegación en la condición autoguiada pero no en la condición similar al GPS. Estos hallazgos indican que usar nuestro sentido de orientación y participar activamente en la navegación nos permite mantener nuestras habilidades de memoria espacial y activar el hipocampo. Por otro lado, no hacerlo puede tener efectos adversos en la memoria espacial, como hemos demostrado aquí, y puede afectar negativamente la integridad del hipocampo. También es posible que la sobreactivación del sistema de aprendizaje estímulo-respuesta, a través del uso del GPS, ejerza efectos negativos en la memoria espacial debido a la naturaleza competitiva de los dos sistemas. Varios estudios han demostrado, por ejemplo, que lesionar el hipocampo u otras estructuras que forman parte del circuito neuronal que media la memoria espacial da como resultado una memoria espacial deteriorada pero facilita el aprendizaje estímulo-respuesta 15 , 18 , 25 , 49 . Aprovechar repetida y habitualmente el sistema de aprendizaje estímulo-respuesta también puede obstaculizar la memoria espacial. Se deberían realizar investigaciones futuras para intentar discernir los circuitos neuronales que entran en acción durante la navegación guiada por GPS, los efectos potenciales del uso a largo plazo del GPS en el hipocampo y deberían intentar replicar nuestros hallazgos en una muestra más grande.

En resumen, nuestros hallazgos sugieren que el uso regular del GPS afecta la memoria espacial de una manera dependiente de la dosis, es decir, cuanto mayor es el uso del GPS, mayor es la disminución de la memoria espacial con el tiempo. La falta de una disminución concurrente en el sentido subjetivo de la orientación sugiere que es probable que esta relación sea causal. Los estudios en la literatura que compararon el uso del GPS con otras ayudas a la navegación, como los mapas, sugieren que la cantidad de participación es un factor importante para el aprendizaje espacial. De hecho, el uso de un GPS hace que uno se involucre menos en la navegación y sea menos consciente de los puntos de referencia en comparación con leer un mapa o navegar sin una ayuda. Esto es especialmente relevante en las comunidades donde la orientación juega un papel importante, como entre los inuit. Los inuit tradicionalmente dependen en gran medida de las corrientes de viento, los patrones de ventisqueros y la información astronómica, entre otras cosas, para la navegación 50 . En las duras condiciones ambientales de algunas regiones del norte de Canadá, entonces, la ruta más directa entre dos puntos determinada por el GPS rara vez es la más óptima, ya que no tiene en cuenta la seguridad de la ruta. Una dependencia excesiva del GPS puede ser mortal en situaciones en las que la tecnología deja de funcionar 50 . Las futuras tecnologías GPS pueden optar por incluir puntos de referencia en las instrucciones guiadas por GPS como una forma de volver a conectar a los usuarios con su entorno. Como han señalado Aporta y Higgs 50 , «existe una sensación de satisfacción y logro al poder relacionarnos plenamente con la actividad que realizamos y con el entorno en el que nos encontramos».

Disponibilidad de datos

Los datos que respaldan los hallazgos de este estudio están disponibles a pedido razonable del autor correspondiente.

Referencias

  1. Ishikawa, T., Fujiwara, H., Imai, O. y Okabe, A. Orientación con un sistema de navegación móvil basado en GPS: una comparación con mapas y experiencia directa. J. Environ. Psychol. 28 , 74–82 (2008).

    Artículo Google Académico

  2. Burnett, GE y Lee, K. En Conferencia internacional de psicología del tráfico y el transporte (2005).

  3. Wessel, G., Ziemkiewicz, C., Chang, R. y Sauda, ​​E. En Actas de la Conferencia internacional sobre interfaces visuales avanzadas . 207–214 (ACM) (2010).

  4. Münzer, S., Zimmer, HD y Baus, J. Asistencia a la navegación: un equilibrio entre el apoyo a la orientación y el apoyo al aprendizaje configuracional. J. Exp. psychology: Appl. 18 , 18 (2012).

    Google Académico

  5. Gardony, AL, Brunyé, TT, Mahoney, CR y Taylor, HA Cómo las ayudas para la navegación perjudican la memoria espacial: evidencia de atención dividida. Spat. Cognition Computation 13 , 319–350 (2013).

    Artículo Google Académico

  6. O’Keefe, J. y Nadel, L. El hipocampo como mapa cognitivo . (Clarendon, 1978).

  7. Tolman, EC Mapas cognitivos en ratas y hombres. Psychological Rev. 55 , 189 (1948).

    Artículo CAS Google Académico

  8. Jarrard, LE Sobre el papel del hipocampo en el aprendizaje y la memoria en la rata. Behav. neural Biol. 60 , 9–26 (1993).

    Artículo CAS Google Académico

  9. Morris, R., Garrud, P., Rawlins, J. y O’Keefe, J. La orientación espacial se ve afectada en ratas con lesiones en el hipocampo. Nature 297 , 681–683 (1982).

    Artículo CAS ANUNCIOS Google Académico

  10. Olton, DS y Paras, BC Memoria espacial y función hipocampal. Neuropsychologia 17 , 669–682 (1979).

    Artículo CAS Google Académico

  11. Bohbot, VD, Iaria, G. y Petrides, M. Función hipocampal y memoria espacial: evidencia de neuroimagen funcional en participantes sanos y desempeño de pacientes con resecciones del lóbulo temporal medial. Neuropsychology 18 , 418 (2004).

    Artículo Google Académico

  12. Scoville, WB y Milner, B. Pérdida de memoria reciente después de lesiones hipocampales bilaterales. J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry 20 , 11–21 (1957).

    Artículo CAS Google Académico

  13. Eichenbaum, H. ¿El hipocampo de los roedores sirve sólo como «lugar»? Curr. Opin. Neurobiol. 6 , 187–195 (1996).

    Artículo CAS Google Académico

  14. McDonald, RJ y White, NM Una triple disociación de los sistemas de memoria: hipocampo, amígdala y cuerpo estriado dorsal. Behav. Neurosci. 107 , 3–22 (1993).

    Artículo CAS Google Académico

  15. Packard, MG, Hirsh, R. y White, NM Efectos diferenciales de las lesiones del fórnix y del núcleo caudado en dos tareas de laberinto radial: evidencia de múltiples sistemas de memoria. J. Neurosci. 9 , 1465–1472 (1989).

    Artículo CAS Google Académico

  16. Mishkin, M. y Petri , HL En Neurología de la memoria ( eds . LR Squire y N. Butters) 287–296 (Guilford Press, 1984).

  17. Squire, LR y Zola, SM Estructura y función de los sistemas de memoria declarativa y no declarativa. Proc. Natl Acad. Sci. US Am. 93 , 13515–13522 (1996).

    Artículo CAS ANUNCIOS Google Académico

  18. Dahmani, L. et al . Una asociación intrínseca entre la identificación olfativa y la memoria espacial en humanos. Nat. Commun. 9 , 4162 (2018).

    Artículo ANUNCIOS Google Académico

  19. Packard, MG y McGaugh, JL Doble disociación de lesiones en el fórnix y el núcleo caudado en la adquisición de dos tareas de laberinto acuático: más evidencia de sistemas de memoria múltiples. Behav. Neurosci. 106 , 439 (1992).

    Artículo CAS Google Académico

  20. Packard, MG y McGaugh, JL La inactivación del hipocampo o del núcleo caudado con lidocaína afecta de manera diferencial la expresión del aprendizaje de lugar y respuesta. Neurobiol. Learn. Mem. 65 , 65–72 (1996).

    Artículo CAS Google Académico

  21. Almey, A. et al . El estradiol cortical prefrontal medial altera rápidamente el sesgo del sistema de memoria en ratas hembra: el análisis ultraestructural revela que los receptores de estrógeno asociados a la membrana son mediadores potenciales. Endocrinology 155 , 4422–4432 (2014).

    Artículo Google Académico

  22. de Bruin, JPC, Moita, MP, de Brabander, HM y Joosten, RN Aprendizaje de lugar y respuesta de ratas en un laberinto acuático de Morris: efectos diferenciales de las lesiones en la fimbria fórnix y la corteza prefrontal medial. Neurobiol. Learn. Mem. 75 , 164–178 (2001).

    Artículo Google Académico

  23. de Bruin, JPC, Swinkels, WAM y de Brabander, JM Aprendizaje de respuesta de ratas en un laberinto acuático de Morris: participación de la corteza prefrontal medial. Behavioural brain Res. 85 , 47–55 (1997).

    Artículo Google Académico

  24. Delatour, B. t. y Gisquet-Verrier, P. Función de las cortezas prelímbico-infralímbica de ratas en la memoria espacial: evidencia de su participación en la atención y la flexibilidad conductual. Behavioural brain Res. 109 , 113–128 (2000).

    Artículo CAS Google Académico

  25. Chang, Q. y Gold, PE Las inyecciones de lidocaína intrahipocampal perjudican la adquisición de una tarea de lugar y facilitan la adquisición de una tarea de respuesta en ratas. Behav. Brain Res. 144 , 19–24 (2003).

    Artículo CAS Google Académico

  26. Marighetto, A. et al . Saber cuál y saber qué: un posible modelo murino para el deterioro de la memoria declarativa humana relacionado con la edad. Eur. J. Neurosci. 11 , 3312–3322 (1999).

    Artículo CAS Google Académico

  27. Dahmani, L. y Bohbot, VD Contribuciones disociables de la corteza prefrontal a las estrategias de navegación virtual dependientes del hipocampo y del núcleo caudado. Neurobiol. Learn. Mem. 117 , 42–50, https://doi.org/10.1016/j.nlm.2014.07.002 (2015).

    Artículo PubMed Google Académico

  28. Etchamendy, N., Konishi, K., Pike, GB, Marighetto, A. y Bohbot, VD Evidencia de un análogo humano virtual de una tarea de memoria relacional en roedores: un estudio del envejecimiento y fMRI en adultos jóvenes. Hippocampus 22 , 869–880, https://doi.org/10.1002/hipo.20948 (2012).

    Artículo PubMed Google Académico

  29. Konishi, K. et al . Disminución de la actividad de resonancia magnética funcional en el hipocampo a favor del núcleo caudado en adultos mayores evaluados en una tarea de navegación virtual. Hippocampus 23 , 1005–1014, https://doi.org/10.1002/hipo.22181 (2013).

    Artículo PubMed Google Académico

  30. Konishi, K. y Bohbot, VD Las estrategias de navegación espacial se correlacionan con la materia gris en el hipocampo de adultos mayores sanos evaluados en un laberinto virtual. Portada. Aging Neurosci. 5 , 1, https://doi.org/10.3389/fnagi.2013.00001 (2013).

    Artículo PubMed Centro de PubMed Google Académico

  31. Olton, DS y Samuelson, RJ Recuerdo de lugares visitados: memoria espacial en ratas. J. Exp. Psychology: Anim. Behav. Process. 2 , 97 (1976).

    Google Académico

  32. Bohbot, VD, Lerch, J., Thorndycraft, B., Iaria, G. y Zijdenbos, AP Las diferencias en la materia gris se correlacionan con las estrategias espontáneas en una tarea de navegación virtual humana. J. Neurosci. 27 , 10078–10083, https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.1763-07.2007 (2007).

    Artículo CAS PubMed Centro de PubMed Google Académico

  33. Iaria, G., Petrides, M., Dagher, A., Pike, B. y Bohbot, VD Estrategias cognitivas dependientes del hipocampo y del núcleo caudado en la navegación humana: variabilidad y cambio con la práctica. J. Neurosci. 23 , 5945–5952 (2003).

    Artículo CAS Google Académico

  34. Schwabe, L., Bohbot, VD y Wolf, OT El estrés prenatal modifica las estrategias de aprendizaje en la edad adulta. Hippocampus 22 , 2136–2143, https://doi.org/10.1002/hipo.22034 (2012).

    Artículo PubMed Google Académico

  35. Owsley, C., Stalvey, B., Wells, J. y Sloane, ME Conductores mayores y cataratas: hábitos de conducción y riesgo de accidentes. J. Gerontology Ser. A: Biol. Sci. Med. Sci. 54 , M203–M211 (1999).

    Artículo CAS Google Académico

  36. Rey, A. L’examen psychologique dans les cas d’encéphalopathie traumatique. Archivos de psicología (1941).

  37. Meyers, JE y Meyers, KR Prueba de reconocimiento y prueba de figuras complejas de Rey: manual profesional . (Recursos de evaluación psicológica, 1995).

  38. Brown, L., Sherbenou, RJ y Johnsen, SK Prueba de inteligencia no verbal: tercera edición . (Pro-Ed, 1997).

  39. Hegarty, M., Richardson, AE, Montello, DR, Lovelace, K. y Subbiah, I. Desarrollo de una medida de autoinforme de la capacidad espacial ambiental. Intelligence 30 , 425–447 (2002).

    Artículo Google Académico

  40. Westfall, PH y Young, SS Pruebas múltiples basadas en remuestreo: ejemplos y métodos para el ajuste del valor p . Vol. 279 (John Wiley & Sons, 1993).

  41. Campo, A., Miles, J. y Campo, Z. (Sage, Thousand Oaks, 2012).

  42. Greenland, S. et al . Pruebas estadísticas, valores P, intervalos de confianza y potencia: una guía para interpretaciones erróneas. Eur. J. Epidemiol. 31 , 337 (2016).

    Artículo Google Académico

  43. Poole, C. Valores P bajos o intervalos de confianza estrechos: ¿cuáles son más duraderos? Epidemiology 12 , 291–294 (2001).

    Artículo CAS Google Académico

  44. Rothman, KJ (Sociedad Médica de Massachusetts, 1978).

  45. Haukoos, JS y Lewis, RJ Estadísticas avanzadas: intervalos de confianza de bootstrap para estadísticas con distribuciones “difíciles”. Academic Emerg. Med. 12 , 360–365 (2005).

    Artículo Google Académico

  46. Maguire, EA et al . Cambio estructural relacionado con la navegación en el hipocampo de los taxistas. Proc. Natl Acad. Sci. 97 , 4398–4403 (2000).

    Artículo CAS ANUNCIOS Google Académico

  47. Maguire, EA, Woollett, K. y Spiers, HJ Conductores de taxi y de autobús de Londres: análisis neuropsicológico y de resonancia magnética estructural. Hippocampus 16 , 1091–1101 (2006).

    Artículo Google Académico

  48. Javadi, A.-H. et al . Procesamiento hipocampal y prefrontal de la topología de red para simular el futuro. Nat. Commun. 8 , 14652 (2017).

    Artículo CAS ANUNCIOS Google Académico

  49. McDonald, RJ, Jones, J., Richards, B. y Hong, NS Una doble disociación de la función hipocampal dorsal y ventral en una tarea de aprendizaje y memoria mediada por el cuerpo estriado dorsolateral. Eur. J. Neurosci. 24 , 1789–1801 (2006).

    Artículo Google Académico

  50. Aporta, C. et al . Cultura satelital: sistemas de posicionamiento global, señalización inuit y la necesidad de una nueva concepción de la tecnología. Curr. anthropology 46 , 729–753 (2005).

    Artículo Google Académico

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